文｜《中國科學報》記者李晨朱漢斌

「關關雎鳩，在河之洲。窈窕淑女，君子好逑。」《詩經》描寫了人類愛戀的複雜行為，而昆蟲界的戀愛和婚姻就簡單多了。

7月4日，《自然—生態與進化》在線發表了華南師範大學和西北農林科技大學等單位合作研究成果。他們鑑定出控制德國小蠊（蜚蠊目最常見的世界性家居害蟲）接觸性信息素合成途徑最為關鍵的基因，系統揭示了其性吸引力產生的分子機制——有沒有魅力，性別是根本，而且，激素水平對於維持性吸引力不可或缺。

該研究成果為理解動物性信號的產生和複雜調控提供了新見解。西班牙皇家科學院院士Xavier Bellés在論文評審中說，「很顯然，這項工作已經超越了蟑螂或昆蟲的範疇，並暗示了動物兩性差異如何產生的一般性問題。」

「一觸鍾情」：小蠊的戀愛技能

「兩性吸引作為動物性選擇的驅動力，既包括性信號的產生和釋放，也需要異性個體對性信號的有效識別和接收。性別分化和激素對動物性信號的產生至關重要，涉及自上而下複雜的基因調控網絡。」論文責任通訊作者、華南師範大學教授李勝告訴《中國科學報》。

在人類等高等動物中，戀愛、求偶等行為涉及複雜的信號系統，包括視覺、聽覺、觸覺，甚至心理和社會因素。

為化繁為簡，科學家選擇了僅依賴化學信號觸發求偶行為的昆蟲作為研究對象。

論文共同第一作者、華南師範大學副研究員陳楠告訴《中國科學報》，德國小蠊性行為特徵典型、性信息素組分明確，是研究兩性化學通信機制的良好模式系統。

論文共同通訊作者、西北農林科技大學研究員樊永亮在接受《中國科學報》採訪時說，德國小蠊攜帶40多種病原微生物，是常見的家庭衛生害蟲。由於它抗藥性強、繁殖力高，非常難以控制。

「許多昆蟲依靠揮發性信息素長距離搜尋配偶，利用接觸性信息素進行近距離求偶識別。用性信息素設計的性誘劑是高效、綠色的生物防治手段，具有很好的應用前景。」樊永亮說。

早在30年前，科學家就開始「操心」德國小蠊的「婚戀」問題。

研究發現，雄蟲為之瘋狂的是雌蟲體表多達29個碳原子的長鏈脂類混合物，其與人們熟知的揮發性信息素截然不同。

「這些低揮發的性信息素必須通過雌雄物理接觸才能被接收，雄蟲利用觸角施展『擊劍術』來識別雌蟲性信息素，進而刺激雄蟲求偶並誘導兩性交配行為。」陳楠說，這就像是「一觸鍾情」。

1992年，美國內華達大學Blomquist實驗室利用同位素示蹤技術在生化水平上證明了性成熟雌蟲體表含量最多的是一種甲基酮，其通過一種羥化和氧化反應生成。這一羥化反應是雌蟲特異性步驟。

「該步驟自1992年以來被認為由一個雌蟲特異表達的P450基因來負責，但此前仍未得到鑑定。」李勝說。

2018年，德國小蠊的高質量基因組圖譜公開發表；2019年，樊永亮團隊又進行了多個發育階段的德國小蠊轉錄組測序。「測序技術的不斷進步和成本降低，以及組學方法的深入應用，才讓我們有機會在30年後驗證了這一P450基因——CYP4PC1的功能和當年假設的正確性。」陳楠說。

控制性信息素合成的分子「密碼」

此前觀點認為，德國小蠊腹部皮膚下的絳色細胞是接觸性信息素合成的主要場所。這讓研究團隊一開始在皮膚組織中尋找可能高表達的控制接觸性信息素合成的基因。

通過轉錄組大規模篩選，他們在80多個P450基因家族中找到了CYP4PC1基因。

然而，下一步的驗證卻讓他們有了驚人的發現——該基因在雌蟲觸角和翅中高表達，成熟期含量可達一日齡時的幾百倍。「所以，雌蟲觸角和翅才是接觸性信息素合成的主要場所。這一結論推翻了此前的觀點。」陳楠說。

陳楠介紹，他們讓CYP4PC1基因低表達，就能導致雌蟲接觸性信息素含量顯著降低，雄蟲不再對這些雌蟲表現出求偶行為。

「這些結果表明，CYP4PC1對於雌蟲接觸性信息素合成和性吸引力的維持是必需的，其極可能參與接觸性信息素前體物質的羥化反應。」李勝說。

為進一步證明CYP4PC1控制這一決定性的羥化步驟，該團隊隨後檢測該基因是否受保幼激素信號調控。

研究結果表明，CYP4PC1基因在德國小蠊接觸性信息素合成途徑中發揮決定性作用。同時，該基因的表達和接觸性信息素的含量受性別分化基因和保幼激素信號協同誘導。

實際上，雄蟲同樣具備高含量的接觸性信息素前體化合物。那麼，雄蟲為什麼不能像雌蟲那樣合成性信息素？

他們發現，給缺少保幼激素的雄成蟲補充高劑量的外源保幼激素後，小部分雄蟲可吸引雄蟲求偶。

「這說明保幼激素可誘導雄蟲實質性表達CYP4PC1基因，併合成接觸性信息素，但效果十分有限。」陳楠分析，這可能存在更重要的因素抑制CYP4PC1基因在雄蟲中表達。

結果發現，CYP4PC1基因在雌蟲中的特異表達受到了上游的性別分化信號途徑調控。在德國小蠊中，雙性基因doublesex在雌雄成蟲中會分別產生不同的蛋白質dsxF和dsxM。其中，雄性特異產物dsxM蛋白可與CYP4PC1基因啟動子結合，從而抑制其轉錄。

當他們在雄成蟲中抑制雙性基因表達時，可導致德國小蠊典型的同性戀行為。為了進一步驗證，他們又讓這些雄蟲的CYP4PC1基因低表達，於是同性戀行為消失。

這表明在雄成蟲中，dsxM蛋白抑制CYP4PC1基因表達，而且雄蟲相對缺乏保幼激素，二者共同遏制接觸性信息素在雄蟲中合成，從而避免野生雄性小蠊間相互吸引。

「至此，我們證明了通過操縱上游調控因子，野生雄蟲更喜歡向CYP4PC1表達量和接觸性信息素含量較高的蟑螂求偶，而且這一偏好與後者性別無關，處理組雄蟲甚至比性成熟雌蟲更具魅力。」李勝說。

「性別是根本，激素水平對於性吸引力的維持亦不可或缺。」樊永亮說。

陳楠形象地說，「為什麼雄蟑螂不能吸引雄蟑螂？因為它的『女人味基因』被關閉。為什麼雄蟑螂更喜歡性成熟的雌蟑螂？因為它的『內分泌』水平高。」

論文審稿人一致認為，該工作是昆蟲化學生態和生殖生理學領域的重要突破。「論文結果令人信服地證明了關鍵基因CYP4PC1的調節作用，很可能會促進其它動物兩性通信系統關鍵調節基因的研究。」

相關論文信息：

https://doi.org/10.1038/s41559-022-01808-w