植物也有視覺嗎？
撰文 | 小葉
在南美智利的熱帶雨林中，生活著一種天賦異稟的藤蔓，叫做避役藤（Boquila trifoliolata）。它們攀緣著樹木或其他植物而生長，時間久了，葉片也會長變，「跟誰就像誰」。甚至，它們還會模仿相隔一定距離、並無接觸的其他植物葉片，「看上了就變成它」。
圖1. 自然界中的避役藤丨來源：https://powo.science.kew.org/taxon/urn:lsid:ipni.org:names:107230-1/images
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早在19世紀，就有博物學家發現並描述了避役藤葉片的神奇功能。在植物學界，這種能力被稱作「擬態」（mimicry）。可避役藤究竟是怎麼做到的，科學家始終未能解釋清楚具體的機制。智利拉塞雷納大學（University of La Serena）的植物生態學家Ernesto Gianoli對避役藤的研究斷斷續續近十幾年，是該領域的重要學者。
2010年，在一次野外調查中，Gianoli意外發現避役藤葉片能夠模仿20多種植物葉片的尺寸、形狀和色彩。2014年，他在《當代生物學》（Current Biology）期刊上發表論文[1]，推測避役藤葉片擬態能力有兩種可能的機制：
第一種是「揮發性化學物質傳播」。先前已有研究證明，揮發性有機化合物會誘發鄰近植物作出特定反應[2, 3]，例如生成次級代謝產物、植物轉錄組變化等。Gianoli團隊由此假設，「原型葉片」中的某些揮發性化學物質通過空氣傳播到避役藤葉片上，影響後者基因表達，進而產生表型變化。
第二種是「植物間基因水平轉移」。即，通過空氣中的傳播媒介（微生物）、植物間寄生或者自然嫁接，將「原型葉片」的基因或者表觀遺傳因子傳遞給避役藤，影響其性狀表現。提出第二種假說是因為，雖然避役藤攀援寄主樹幹，但其葉片模仿的對象不僅限於寄主葉片，還包括距離自身最近的其他植物葉片。然而，Gianoli並沒有展開後續實驗來驗證他所提出的假說[4]。
到了2021年，Gianoli團隊在避役藤葉片擬態機制方面的研究又有了新進展。11月，他們在《科學報告》（Scientific Reports）上發表文章稱[5]，利用基因測序技術，發現避役藤擬態葉片和「原型樹葉」之間存在相似的微生物組群，這暗示了微生物可能參與擬態行為，但仍需進一步的實驗來驗證這個推論。
就在這時，一位民間科學家（civil scientist）出手。他為避役藤的擬態行為提出了一個簡單到難以置信的理由：
說不定避役藤能看到別的葉子長啥樣呢？
02
來自美國猶他州的Jacob White沒有任何科研學術背景，也沒接受過科研訓練，但對科學和植物滿腔熱情，喜愛閱讀科普書籍和科研論文。有一次，他讀到兩篇論文，分別描述了兩種藻類特殊的感光結構。第一篇文章[6]認為，單細胞萊茵衣藻（Chlamydomonas algae）的趨光行為（phototactic behavior）依賴於其眼點結構（eyespot apparatus）內的光受體；第二篇文章[7]則介紹了藍藻菌（cyanobacteria）集胞藻屬（Synechocystis）細胞發揮了類似球狀微型透鏡（spherical microlenses）——也就是晶狀體——的作用，讓細胞「看到」光源，從而向著光源移動。這兩篇文章內容都將藻類和「眼睛狀」結構聯繫起來，White由此萌發聯想：有沒有可能其他植物也有類似的基本視覺呢？
此時，波恩大學（University of Bonn）的植物生理學家 František Baluška 和佛羅倫斯大學（University of Florence）的植物神經生物學家Stefano Mancuso共同合作的短篇綜述提出了與White不謀而合的觀點[8]：植物可能擁有眼睛狀結構，提供某種形式的視覺。
圖2. Baluška與Mancuso合著的綜述，提出植物因為特有的單眼結構而具有視覺功能，來源：10.1016/j.tplants.2016.07.008
在掏出40美元購買全文並閱讀後，White對「植物視覺」假說有了更多了解。原來，早在1905年，植物學家Gottlieb Haberlandt就已經假定植物葉片內的上表皮細胞可以發揮「簡易版眼睛」的功能，類似於昆蟲的單眼（ocelli）。在綜述中，作者提及了避役藤的無接觸擬態能力，推測可能是因為藤蔓「看到了」鄰居的「長相」。這篇文章進一步激發了White的好奇心，他開始在網上搜索一切關於「植物視覺」的研究，尤其是關於避役藤的。
可惜，學界內的專業科學家對這個假說似乎興致缺缺，也沒有人展開嚴謹的實驗。目前對避役藤擬態的主流看法基本就是前文Gianoli提出的植物間化學物質傳遞和微生物組群。視覺假說雖然驚世駭俗，但並沒有引起重視，更不用提廣泛研究了。
Jacob White決定自己動手做實驗。
想要通過實驗證明避役藤有視覺，White認為，先要排除植物間化學物質傳遞的可能性。思考許久，他靈機一動：既然避役藤看到什麼葉子就能模仿什麼葉子，那用人造的假植物代替真植物與避役藤接觸，既可以「欺騙」避役藤的「眼睛」，同時也可避免（生物）化學物質傳遞的問題。
他隨即購買了一株避役藤，讓它纏繞在另一株仿真植物上，觀察它的長勢。果然，避役藤在生長過程中也會嘗試模擬人造葉片的形態！White相當興奮，立刻拍下照片，發送給綜述作者之一，波恩大學的Baluška教授。令他意外的是， Baluška竟然回復了他，並建議他更換一下模仿對象，找個更接近於智利當地植物的仿真植物，White照做了，結果發現避役藤照樣能模擬出新的人造葉片的形態。
取得了初步觀察成果之後，White希望 Baluška教授能夠接手展開更嚴謹的科學實驗，他怕自己只是一個沒有任何科研資歷的外行，會被專業人士批評為「民科」。他又買了四株避役藤，打算想辦法弄到德國送給Baluška教授，沒想到教授竟然鼓勵他繼續獨立實驗，還給出了指導意見。
說干就干。White開始設計更複雜一點的實驗。可是一開始實驗設置就出現了麻煩：既然是科學研究，就要安排實驗組和對照組，無奈White家裡空間有限，最終只能讓避役藤自為對照組（和原來的自己相對照）。具體的實驗設計如圖3所示：四盆避役藤並排放在窗邊，置於兩根橫架下方，一開始，藤蔓獨立生長，不攀附任何仿真植物，當長勢超過第一根橫架之後，讓藤蔓纏上仿真植物，繼續生長。這樣一來，以第一根橫架為界限，White就能比較橫架上下方避役藤葉片的情況。
圖3. Jacob White的實驗設計[9]
圖4. Jacob White家中做實驗的四株避役藤。丨來源：https://www.youtube.com/watch?v=cfB0DwquYHg&t=3s
四株避役藤展現了神奇的模仿能力。第一年，藤蔓接觸到人造植物的部分，葉片明顯不同於橫架下葉片，但模仿效果不太好。第二年，藤蔓抽出更多嫩芽，新長出的葉片變得更像人造葉片，只是更小一些。隨著時間的流逝，避役藤的新葉子長得越來越像人造葉片。White將整個過程以照片和視頻的形式記錄下來，通通發送給Baluška。教授回復，一不做二不休，乾脆發個論文！於是，White把整個研究過程寫成一篇文章，投給《植物信號和行為》（ Plant Signaling and Behavior）期刊——主編正好就是František Baluška 。
Baluška將文章初稿發送給九位同行評審，其中七人給出了反饋。評審意見褒貶不一，有人立刻反駁，也有人表示讚揚並提出一些打破陳規的問題。但所有人都認為，論文還需要提供更加堅實的數據。於是Baluška建議讓自己實驗室的一名研究生Felipe Yamashita協助White一起展開形態學分析。Yamashita過去沒有研究過避役藤，不過他的課題主要是植物智能（plant intelligence），那麼植物視覺正好也屬於這個範圍。於是White將避役藤的葉片寄送給Yamashita進行測量和檢驗。
圖5. 未發生擬態的避役藤葉片(A) 與發生擬態的葉片(B) 。紅色箭頭指示未閉合的細葉脈。[9]
形態學分析顯示，橫架上方看起來發生了擬態的葉片與下方的原生葉片確實有不同，而且靠近藤曼頂部最年輕的葉片與底部最年長的葉片也差異顯著。具體來說，頂部葉片的細葉脈（veinlet）更傾向於與其他葉脈連接起來，而底部葉片葉脈的一頭往往是開放的。這是激素水平差異的表現：激素參與葉脈圖的形成過程，隨著藤蔓的生長，細葉脈開放端減少，說明擬態葉片和沒有任何擬態葉片中存在不同水平的激素。最終White和Yamashita倆人一起重新修改了論文，最終被期刊接收，於2021年9月發表[9]。
圖6. White與Yamashita合作的論文[9]
這篇由民間科學家White和植物學研究生Yamashita聯合發表的論文引發了意想不到的轟動反響。國際生物醫學領域的重要學術論文評估機構Faculty Opinions（原F1000Prime）將其選入推薦論文[10]，類別為「新發現」（new finding），評級為「卓越」（Exceptional，最高評級），專家褒獎說它「有助於促進植物感光能力研究的蓬勃發展」。除此之外，Tiktok上一個熱門植物主題帳號發布了一則介紹熱帶植物的視頻[11]，視頻中引用了這篇論文，收穫了230萬次觀看量和60多萬個贊。
有褒獎自然也有批評。同領域的研究者們在仔細閱讀這篇論文後，對內容本身和發表流程都提出了質疑。
避役藤的研究大拿Ernesto Gianoli——沒參加論文的同行評審——率先開炮。他指出，實驗設計存在一個非常明顯的瑕疵：未排除混雜因素（confounding factor）。
Gianoli認為，光線和葉片年齡是兩個重要的混雜因素，但實驗設計沒有排除這兩個變量。橫架下方的葉片可能一直處在陰頭裡，為了獲取儘可能多的陽光能量，所以會努力長得更大片，而當藤蔓向上爬升，進入光線更充足的空間，葉片就會往小了長，以減少水分流失，而葉片越小，形狀會越偏向圓形，崎嶇的輪廓線就越少，看上去越像假葉片。如果不先排除光線這一干擾因素，那就無法確定葉片形狀的變化究竟是擬態的結果還是僅僅尺寸變小了。同理，處於不同生長階段的葉片自然表現出不同形態，因此，葉片的發育年齡也可能影響其擬態機制的最終定論。
其次，論文採用的數據分析方法也被指使用不當。瑞士洛桑大學（University of Lausanne）的植物演化生物學家John Pannell指出，研究測量的是同一株植物的不同葉片類型，說明葉片彼此間並不獨立，而論文採用T檢驗和單因素方差分析（one-way ANOVA）只適用於數據彼此獨立、互不干擾的情況。統計方法使用錯誤，得到的p值也就毫無意義。
第三個質疑便是關於「確認偏誤」（confirmatory bias），也叫「證真偏差」。簡單來說，科學家太過鍾愛自己提出的假說，希望自己的理論是正確的，所以在驗證過程中有選擇性地使用有利於「假說為真」的方向設計實驗、搜集證據、詮釋結果。White和Yamashita的論文便有這種傾向——沒有深入討論植物視覺機制的合理性，沒有排除實驗中的混雜因素，分析實驗結果時將葉片簡單區分為「擬態葉片」和「非擬態葉片」……這都說明作者並沒有秉持客觀、批判的態度，而只是想要認定視覺假說是對的。
但上述這些問題並不能全部怪罪於作者，學者們驚訝於在評審過程中，專業編輯和同行評審們竟然都沒有發現……對於這些質疑，編輯和作者並沒有做出明確回應。
最後一個普遍的質疑是缺少利益衝突陳述：《植物信號和行為》的主編František Baluška也是論文作者Yamashita的導師。根據論文寫作規範，作者應該要寫明Baluška在論文發表流程中發揮了什麼作用，只有澄清了作者和編輯之間存在的利益衝突，讀者才能在閱讀過程中判斷這樣的利益衝突將會如何影響結果的詮釋。
著名醫學網站醫景網（Medscape）的主編、撤稿觀察（Retraction Watch）網站的聯合創始人Adam Marcus也認同碰到這樣的情況應該要陳述論文涉及的利益衝突。而且Baluška應該在論文發表流程中主動避嫌，將這篇論文轉交給其他主編來負責。現在的做法有可能從整體上對期刊上產生不良影響。
針對這一質疑，Baluška只給出了簡短的回應：「為消除所有可能的問題，我已詢問過九位同行評審員的意見。」
「植物視覺」（plant ocelli）假說在沉寂了一個多世紀之後，由Baluška團隊所復興，Baluška本人一直堅信植物具有某種類型的視覺，在2016年的綜述發表之前，他就帶領團隊展開實驗，以擬南芥根係為研究對象，發現了基於植物特異性光受體的感光機制，提出「根尖單眼（root apex ocelli）」發揮類似晶狀體細胞的功能[12]，並進一步推測根系中還存在信息轉換區域，類似大腦結構，通過基於光受體的信號傳導通路網絡來解析植物所處環境的明暗信息，引導根系的生長方向[13, 14]。
因此，不難理解，相信植物根系可能擁有視覺的Baluška會支持White展開實驗並發表論文，因為這會是證明「植物視覺」假說的另一個重要證據。Baluška 與Yamashita的最新合作論文再次強調了「植物視覺」理論，以自己先前的相關研究和White的研究為證據，提出植物單眼從藻類單眼演化而來，是植物複雜感官系統的一部分，並且引導植物的認知行為[15]。
而Gianoli在2016年就曾評論過Baluška的「植物視覺」綜述。首先，就避役藤擬態背後的機制而言，Gianoli更傾向於自己的解釋：揮發性化學物質傳導和生態時間尺度內的基因水平轉移——因為葉片擬態與植物趨光性（例如單細胞萊茵衣藻和集胞藻屬）以及葉片朝向是本質上不同的現象，因此與植物視覺的關聯性更弱些[16]。不過Gianoli也並非徹底否認「植物能看見」這一假說，只是到目前為止，還拿不出令人信服的證據。
面對Gianoli的質疑，Baluška解釋說，葉片擬態即改變自身結構的空間排列方式，而改變的前提是要對模仿對象的形狀或尺寸有概念，得先通過某種類型的視覺「看」到對方的「樣貌」，之後才能模仿，而化學物質在這方面發揮不了作用。
雙方始終各執一詞。White和Yamashita則積極捍衛自己的研究成果，Yamashita表示已經在著手計劃下一步研究。他們要增加避役藤、改進對照組設置，復現White的實驗結果；還要與佛羅倫斯大學的Mancuso團隊合作，從植物電生理學方面展開調查，以探索當其他植物出現在避役藤附近時，藤蔓內是否會突然產生電活動。Gianoli則希望進一步展開野外調查，看能否解釋清楚植物擬態能力的機制。無論答案如何，如果研究人員最終能揭開謎團，答案可能會成為生物學的重要新基礎。
別看Gianoli帶頭質疑「民科研究」，他對Jacob White這位民間科學家的研究過程本身倒是給出了很高的評價：「人們能在自家種植避役藤，這簡直太讓我激動了。」其實無論是Gianoli還是Baluška都曾在實驗室嘗試過培育避役藤，但不知何種原因，避役藤都長不好，結果也就沒法繼續深入研究。Gianoli說：「我們作為科學家，需要這樣大膽的方法，也需要跳出常規的思維框架。但同時我們也不應該忘記規範，明確什麼算是證據，什麼不是證據。」[17]
「我相信植物科學到時候會經歷巨大的變革。」White說，「每天都有新文章發表，揭示植物有多神奇，我很自豪我是其中一員。」[17]
參考文獻
[1] https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0960982214002693
[2] https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0031942208000800
[3] https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0169534709003000
[4] https://www.cell.com/current-biology/fulltext/S0960-9822(14)00388-1?_returnURL=https%3A%2F%2Flinkinghub.elsevier.com%2Fretrieve%2Fpii%2FS0960982214003881%3Fshowall%3Dtrue
[5] https://www.nature.com/articles/s41598-021-02229-8
[6] https://www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.1525538113
[7] https://elifesciences.org/articles/12620
[8] https://www.cell.com/trends/plant-science/fulltext/S1360-1385(16)30093-0
[9] https://www.tandfonline.com/doi/full/10.1080/15592324.2021.1977530
[11] https://facultyopinions.com/article/740848575
[11] https://www.tiktok.com/@tallikesplants/video/7154776470370536750
[12] https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2015.00775/full
[13] https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S1674205214603300
[14] https://academic.oup.com/plcell/article/24/2/551/6097134
[15] https://www.mdpi.com/2223-7747/12/1/61
[16] https://www.cell.com/trends/plant-science/fulltext/S1360-1385(16)30171-6?_returnURL=https%3A%2F%2Flinkinghub.elsevier.com%2Fretrieve%2Fpii%2FS1360138516301716%3Fshowall%3Dtrue
[17] https://www.the-scientist.com/news-opinion/can-plants-see-in-the-wake-of-a-controversial-study-the-answer-is-still-unclear-70796
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